Unter dem Kleeblattchor befindet sich eine gewaltige Krypta, die zweitgrößte einer romanischen Kirche in Deutschland. Der dreischiffige, schlichte Raum wird von mächtigen Säulen mit Würfelkapitellen getragen und von einem Kranz von Kapellen gefasst. Über Treppen aus dem Kirchenraum gelangt man in die quadratischen Nebenräume der Krypta. Der Bau setzte an den Grundmauern des römischen Tempels an. Einige der Pfeiler und der Steinblöcke in den Mauern stammen noch aus römischer Zeit.
Das Ausmaß der Krypta ist einerseits wohl auf den Anspruch der Bauherrin Ida zurückzuführen, so dass eine nur wenig verkleinerte Kopie der Krypta des Kaiserdomes zu Speyer entstand. Es war vermutlich auch geplant, dass sich Idas Bruder, Erzbischof Hermann II. (amt. 1036–1056), in der Krypta beisetzen lassen wollte. Er starb aber schon 1056, vor der Fertigstellung von St. Maria im Kapitol, und fand seine letzte Ruhestätte im romanischen Dom. Die Krypta hat auch eine wichtige statische Funktion als Unterbau des großen Kleeblattchores. Denn das Gelände der Kirche steht am Rand der einstigen römischen Stadt, dicht neben einem alten Rheinarm. Das Gelände fällt dort steil ab und ist unstabil, was über die Jahrhunderte mehrfach zu Problemen führte und Sicherungsmaßnahmen an Krypta und Chor erforderte.
In der Nazizeit bekam die Krypta eine wichtige Funktion als Schutzraum, in dem der damalige Kaplan und spätere Pfarrer Reinhard Angenendt (1907–1987) die katholische Jugend versammelte, die im Widerstand zu den Nazi-Organisationen stand. Aus der Erfahrung der Bedrohung durch die Gestapo in dieser Zeit veranlasste Angenendt beim Wiederaufbau, einen zweiten Ausgang zu bauen. So entstand die Treppe zum Lichhof, die heute gelegentlich als Zugang genutzt wird.